У маленькому прибережному містечку допитлива золота рибка на ім'я Поньо наважується покинути свій підводний дім і опиняється в пастці у скляній банці. Її рятує хлопчик на ім'я Сосуке, який живе на вершині скелі з видом на море. Зачарований магічними здібностями Поньо, Сосуке дає їй ім'я і присягається захищати її.
Коли Поньо починає пізнавати життя на поверхні, її прихильність до Сосуке поглиблюється, і вона прагне стати людиною. У цьому процесі вона кидає виклик законам свого підводного світу, що призводить до низки надзвичайних подій. Перетворення Поньо спричиняє дисбаланс у природі, що призводить до потужних штормів і загрозливих морських істот.
Тим часом мати Сосуке, Ліза, працює доглядальницею в будинку для літніх людей і терпляче чекає на повернення чоловіка Коїчі з морських досліджень. Коли шторми посилюються, Ліза та мешканці будинку для літніх людей опиняються на мілині, відчайдушно сподіваючись на безпечне повернення Коїчі.
Непохитне кохання Сосуке та Поньо стає рушійною силою в їхньому прагненні відновити рівновагу та возз'єднати сім'ю Сосуке. За допомогою магічних здібностей Поньо та сили їхнього зв'язку вони вирушають у небезпечну подорож, щоб протистояти джерелу хаосу та налагодити розладнаний світ.
Завдяки приголомшливій анімації та зворушливій історії про дружбу, кохання та силу природи, "Поньо на кручі" зачаровує глядачів різного віку. Натхненний японською міфологічною концепцією "енсо" та красою океану, фільм нагадує глядачам про делікатну гармонію між людиною та світом природи.